Máscaras de rediploidização independentes compartilharam a duplicação do genoma inteiro no esturjão

Nature Communications volume 14, Número do artigo: 2879 (2023) Citar este artigo

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A duplicação do genoma inteiro (WGD) é um evento evolucionário dramático que gera muitos novos genes e que pode desempenhar um papel na sobrevivência em meio a extinções em massa. Paddlefish e esturjão são linhagens irmãs que mostram evidências genômicas para o antigo WGD. Até agora, isso foi interpretado como dois eventos WGD independentes devido a uma preponderância de genes duplicados com histórias independentes. Aqui mostramos que, embora haja de fato uma pluralidade de duplicações de genes aparentemente independentes, elas derivam de um evento de duplicação de genoma compartilhado que ocorreu há mais de 200 milhões de anos, provavelmente próximo ao período de extinção em massa do Permiano-Triássico. Isso foi seguido por um processo prolongado de reversão à herança diplóide estável (rediploidização), que pode ter promovido a sobrevivência durante a extinção em massa do Triássico-Jurássico. Mostramos que o compartilhamento deste WGD é mascarado pelo fato de que a divergência entre as linhagens de paddlefish e esturjão ocorreu antes que a rediploidização tivesse prosseguido até a metade do caminho. Assim, para a maioria dos genes, a resolução para diploidia foi específica da linhagem. Como os genes são realmente duplicados apenas quando a herança diploide é estabelecida, os genomas do paddlefish e do esturjão são, portanto, um mosaico de duplicações de genes compartilhados e não compartilhados resultantes de um evento de duplicação de genoma compartilhado.

Eventos antigos de WGD ocorreram na árvore da vida e são especialmente bem estudados em plantas1,2,3,4, leveduras5,6 e vertebrados7,8,9,10,11,12,13,14,15,16,17 ,18. Frequentemente, acredita-se que esses eventos tenham facilitado o sucesso evolutivo por meio do fornecimento de materiais genéticos brutos para inovação fenotípica e diversificação de espécies1,19,20,21,22,23. Um processo evolutivo chave após o WGD é a rediploidização - a transição de um genoma poliploide, geralmente tetraploide, para um estado diploide mais estável1,7,9,14,22,23,24,25. Importante neste contexto, os eventos WGD são derivados da hibridização de duas espécies progenitoras diferentes (alopoliploidização) ou da duplicação do mesmo genoma no nível intra-espécie/individual (autopoliploidização), cada um com resultados citogenéticos distintos. Classicamente, os cromossomos não homólogos de novos alopoliploides pareiam preferencialmente de forma bivalente durante a meiose, enquanto os quatro cromossomos homólogos de novos autopoliploides assumem uma formação multivalente1,9,14,22,24. Isso resulta em recombinação homóloga contínua e, portanto, conversão e homogeneização de genes nas quatro cópias alélicas em cada locus. A supressão da recombinação, provavelmente conseguida por meio de rearranjos cromossômicos e outras mutações, é um passo necessário para rediploidizar esses genes em dois loci ohnolog distintos (bivalentes) (genes duplicados derivados de WGD) a partir de alelos tetraploides. É somente então que a sequência ininterrupta e a divergência funcional podem ocorrer entre os pares ohnológicos24. O processo de rediploidização, portanto, desacopla o processo de duplicação do genoma do processo de duplicação de genes em autopoliploides, pois somente após a ocorrência da rediploidização é que o locus pode ser considerado duplicado.

Evidências substanciais decorrentes de estudos do salmonídeo ancestral WGD18,24,26 e do teleósteo ancestral WGD13,27,28 indicam que a rediploidização autopoliploide pode ser prolongada temporalmente, ocorrendo de forma assíncrona em todo o genoma ao longo de dezenas de milhões de anos13,18,24,26 ,27,28. As principais implicações surgem do atraso concomitante em quaisquer processos evolutivos que dependam da divergência genética ohnolog24. Estes incluem modelos bem estabelecidos de evolução funcional após duplicação de genes, por exemplo, sub/neofuncionalização29,30, e modelos de isolamento reprodutivo envolvendo perda recíproca de ohnólogos em linhagens irmãs31. Além disso, se a especiação ocorrer antes da conclusão da rediploidização em linhagens descendentes do mesmo WGD, a rediploidização pode ocorrer independentemente nessas linhagens filhas (rediploidização específica da linhagem) em algumas regiões genômicas24. Isso, por sua vez, permite que os pares ohnolog evoluam independentemente trajetórias regulatórias e funcionais divergentes em cada linhagem, potencialmente em resposta a pressões seletivas específicas da linhagem24. Ohnologs com esse histórico foram descritos seguindo o modelo LORe (Lineage-specific Ohnolog Resolution)24.